Im Zentrum von „Covert Affairs“ steht Annie Walker (Piper Perabo), eine junge Nachwuchsagentin des CIA mit einem ausgeprägten Sprachtalent. Sie wird unvermittelt in den aktiven Dienst befördert. Sie hat keine Ahnung, das sie der Mittelpunkt einer kleiner Verschwörung ist.

Covert Affairs folgt dem jungen Sprachgenie Annie Walker (Piper Perabo), das sich nach einem tragisch verlaufenen Urlaubsflirt auf Sri Lanka bei der CIA bewirbt. Sie hat keine Ahnung, dass ihr Flirt, Ben Mercer (Eion Bailey), ein ehemaliger CIA-Mann ist, der vom Geheimdienst desertiert ist. Als Annie vorzeitig aus dem Training in den aktiven Dienst gezogen wird, hat sie keinen Schimmer, dass sie zum Spielball ihrer Vorgesetzten Joan Campbell (Kari Matchett) und deren Ehemann und Vorgesetzten Arthur Campbell (Peter Gallagher) geworden ist. Derweil glaubt Annies Schwester Danielle Brooks (Anne Dudek), Annie sei beim Smithonian in der Abteilung für Kunst beschäftigt.

Annie zur Seite steht der blinde Ex-Soldat Auggie Anderson (Christopher Gorham). Eine undurchsichtige Rolle spielt Jai Wilcox (Sendhil Ramamurthy), der Sohn von Arthur Campbells durchtriebenem Vorgänger Henry Wilcox (Gregory Itzin): Ist Jai eine Marionette seines Vaters oder spielt er sein eigenes Spiel? Und wenn letzteres zutrifft: Auf welcher Seite steht er?