Norma und Arthur Lewis sich eigentlich ein ganz normales junges Ehepaar mit einem kleinen Sohn und einem Haus am Rande der Stadt. Ihr idyllisches Leben gerät eines Tages plötzlich aus den Fugen, als sie ein merkwürdiges Paket vor ihrer Haustür finden. Eine Box mit einem roten Knopf, die Reichtum und Tod bedeuten kann, so der geheimnisvolle Überbringer der Sendung. Drücken sie den Knopf, erhalten sie 1 Million Dollar. Geld, das die Familie mehr als nur gut brauchen kann. Allerdings, so die Botschaft des Fremden, wird dadurch auch gleichzeitig ein Mensch auf der Welt den Tod finden. Norma und Arthur stecken fortan in einer teuflischen moralischen Zwickmühle, die sich schließlich zu einem alptraumhaften Horrortrip entwickelt, aus dem es keine Rettung zu geben scheint.
Als Reaktion auf seinen Kultfilm Donnie Darko wurde der damals erst 25-jährige Richard Kelly schnell zu Hollywoods neuem Wunderkind deklariert. Es folgte jedoch Ernüchterung. Das überfrachtete Weltuntergangsepos Southland Tales fiel erst in Cannes und dann auch an den Kinokassen durch, sein Drehbuch zu Tony Scotts Domino kam bei Kritikern auch nicht besser an und im Vorfeld der Dreharbeiten zu Knowing wurde er als Regisseur von Alex Proyas ersetzt. Mit einer publikumswirksamen Hauptdarstellerin wie Cameron Diaz an Bord steht für Kelly deshalb nun zunächst einmal Rehabilitation auf dem Plan. Ist „The Box“ deshalb sein bisher kommerziellster Film geworden? Jein. Der hochatmosphärische Mystery-Thriller beginnt zwar vergleichsweise geradlinig, spätestens ab dem zweiten Akt wird jedoch klar, dass sich Kelly auch dieses Mal keinesfalls den narrativen Konventionen Hollywoods anbiedert.
Virginia, 1976: Der NASA-Techniker Arthur Lewis (James Marsden, X-Men 27 Dresses), seine Frau Norma (Cameron Diaz, Drei Engel für Charlie, Beim Leben meiner Schwester) und ihr gemeinsamer Sohn Walter (Sam Stone) leben von Rechnung zu Rechnung. Die finanzielle Schieflage verschärft sich noch, als Arthur die berufliche Weiterbildung zum Astronauten verwehrt wird und Walters Schule ankündigt, in Zukunft keine Vergünstigungen bei den Schulgebühren mehr anzubieten. Da bekommt die Familie unangekündigt ein Paket geliefert, das eine seltsame Holzkiste mit einem roten Knopf beinhaltet. Am nächsten Tag steht der mysteriöse Arlington Steward (Frank Langella, Frost/Nixon, Die neun Pforten) vor der Tür und erläutert die Funktionsweise der Box. Drücken Arthur und Norma in den nächsten 24 Stunden den Knopf, geschehen zwei Dinge: 1. Irgendwo auf der Erde stirbt ein Mensch, den sie nicht kennen. 2. Die Familie erhält eine Million Dollar in bar…