Zwei Jahre sind vergangen, seit Topjournalist John Klein seine Ehefrau Mary nach einem tragischen Unfall verloren hat. Noch immer wird er verfolgt von der Erinnerung an die unheimlichen Zeichnungen einer makabren Kreatur mit stechend roten Augen und Mottenflügeln, die Mary auf dem Totenbett angefertigt hatte.Jetzt wird John von der Vergangenheit eingeholt: Auf dem Weg zu einem Auftrag verschlägt es ihn in die entlegene Kleinstadt Point Pleasant, ohne dass er sich erklären kann, wie er dort hingelangt ist. Doch das ist erst der Beginn einer Kette mysteriöser Ereignisse: Immer mehr Dorfbewohner berichten, von einer finsteren Erscheinung mit gewaltigen Schwingen und stechend roten Augen heimgesucht worden zu sein.John gelangt zu einer erschreckenden Erkenntnis: Der Mothman will direkt zu ihm sprechen - aber was will ihm der Botschafter des Todes sagen ...