In einer Vogelhandlung von Mrs. MacGruder in San Francisco lernt der Anwalt Mitchell „Mitch“ Brenner die attraktive Melanie Daniels kennen. Die verwöhnte Millionärstochter hat in der Vergangenheit durch pikante Schlagzeilen in Boulevardzeitungen auf sich aufmerksam gemacht. Auf der Suche nach „Liebesvögeln“ als Geburtstagsgeschenk für seine bald elfjährige Schwester Cathy spielt Mitch der selbstbewussten jungen Dame einen Streich. Von seinem sarkastischen Auftreten herausgefordert, beschafft Melanie ein Vogelpaar und überrascht Mitch mit einem spontanen Besuch in dessen Elternhaus in Bodega Bay. Am Pier wird sie von einer Möwe am Kopf verletzt. Sie beschließt zu bleiben und kommt im Gästezimmer der Lehrerin Annie Hayworth unter. Diese ist Mitchs ehemalige Geliebte und klärt Melanie über dessen distanziert erscheinende Mutter Lydia auf: Dem herrischen Verhalten der Witwe liege die Befürchtung zugrunde, ihr Sohn könnte sie wegen einer Frau für immer verlassen.

Dann häufen sich die seltsamen Vorfälle in dem abgelegenen Küstenort. Auf Cathys Geburtstagsfeier kommt es zu einem erneuten Angriff von Möwen, die gezielt auf die Kinder herabstürzen. Am Abend dringen Scharen von Sperlingen durch den Kamin in das Haus der Brenners ein. Als Lydia am nächsten Morgen einen benachbarten Farmer besuchen möchte, entdeckt sie im verwüsteten Schlafzimmer die Leiche des Mannes mit ausgehackten Augen. Aus Sorge um Cathy bittet die verstörte Lydia Melanie, in der Schule nach dem Rechten zu sehen. Während Melanie vor dem Gebäude auf das Unterrichtsende wartet, sammeln sich hinter ihrem Rücken Dutzende von Krähen. Aus Angst vor einem Angriff der Vögel möchten Melanie und Annie das Schulhaus evakuieren. Auf der Flucht vor den plötzlich attackierenden Vögeln werden einige Kinder verletzt. Melanie gewinnt durch ihren Mut Mitchs Zuneigung und Lydias Respekt.

Derweil entbrennt im örtlichen Restaurant ein Streit zwischen Einwohnern und Gästen über die Bewertung der Vorkommnisse. An den Wortgefechten sind unter anderem eine starrköpfige Ornithologin sowie ein von Endzeitphantasien besessener Trinker beteiligt. Noch während der Diskussion geht eine gegenüberliegende Tankstelle infolge eines neuen Vogelangriffs in Flammen auf. Kurz darauf attackiert ein großer Schwarm Möwen den Ort und fordert unter den Einwohnern zahlreiche Opfer. Mitch und Melanie können sich im Restaurant in Sicherheit bringen. Eine hysterische Mutter beschuldigt Melanie nach dem Angriff, Auslöser für die dramatischen Ereignisse zu sein: Mit ihrer Ankunft in Bodega Bay habe alles begonnen. Als Mitch und Melanie zur Schule zurückkehren, finden sie Annie tot auf den Stufen ihrer Veranda. Die im Haus verängstigt wartende Cathy berichtet, dass sie von ihrer Lehrerin unmittelbar vor dem Todeskampf in Sicherheit gebracht wurde.

Zusammen mit Melanie verbarrikadieren sich die Brenners in ihrem Haus, doch die zugenagelten und mit Brettern verstärkten Türen und Fenster bieten kaum Schutz. Nach einer weiteren Attacke verharrt die Familie erschöpft im Wohnzimmer. Von einem Geräusch alarmiert, inspiziert Melanie das Schlafzimmer im oberen Stockwerk und entdeckt ein großes Loch im Dach. Die dort lauernden Vögel greifen sofort an. Melanie wird von Mitch rechtzeitig entdeckt und entgeht nur knapp dem Tod. In ihrem Schockzustand benötigt sie dringend ärztliche Hilfe. Da die Lage im Haus zudem aussichtslos geworden ist, beabsichtigt die Familie, in Melanies Wagen zu entkommen. Draußen bietet sich ihnen ein apokalyptisches Bild: Eine unüberschaubare Anzahl Vögel hat sich in der Umgebung niedergelassen. Langsam fahren die vier Protagonisten einem ungewissen Ende entgegen.