Mai 1940, der Zweite Weltkrieg tobt: Die Nazis haben die französische Hafenstadt Dünkirchen eingekesselt und verdeutlichen den Bewohnern und den 400.000 dort stationierten Soldaten mit Flugblättern die scheinbar ausweglose Lage. Denn durch die feindlichen Truppen auf der einen Seite und das Wasser auf der anderen scheint es keine Chance auf Überleben zu geben. Doch in Großbritannien ersinnt man eine kühne Rettungsmission, von der zuerst nur die wenigsten glauben, dass sie Aussicht auf Erfolg haben kann: Während die eingekesselten Soldaten, darunter Tommy (Fionn Whitehead), Alex (Harry Styles) und Gibson (Aneurin Barnard), am Boden ums Überleben kämpfen, sorgen RAF-Piloten wie Farrier (Tom Hardy) in ihren Spitfires für Feuerschutz aus der Luft. Gleichzeitig eilen Zivilisten wie Mr. Dawson (Mark Rylance) den eingekesselten Soldaten mit ihren kleinen Booten übers Wasser zu Hilfe.