In der Zukunft wird die Menschheit von einer ungewöhnlichen Alien-Invasion beinahe ausgerottet. Die Seelen genannten Wesen nisten sich in den Körpern der Menschen ein und löschen dabei das alte Bewusstsein ihres Wirts. Als die Seele Wanderer in den Körper der jungen Widerstandskämpferin Melanie Stryder (Saoirse Ronan) implantiert wird, bleibt Melanies Bewusstsein jedoch bestehen und kämpft fortan gegen die Vorherschaft von Wanderer an. Durch ihre gemeinsam geteilten Erinnerungen und Gefühle freunden sich beide schließlich an und Melanie kann Wanderer dazu überreden, mit ihr in das Versteck der überlebenden Menschen zu kommen, wo ihr Geliebter Jared (Max Irons) immer noch auf eine Rückkehr Melanies wartet. Doch die Sucherin (Diane Kruger), welche die Umwandlung der verbliebenen Menschen zum Ziel hat, ahnt bereits etwas von der ungewöhnlichen Freundschaft.