Zwei Jahre sind vergangen, seit John Kleins (Richard Gere) Frau Mary an einem Gehirntumor gestorben ist. Und noch immer verfolgt ihn jene düster-erschreckende Kreatur mit den stechend roten Augen, die Mary bei einem tragischen Autounfall zwei Wochen vor ihrem Tod erschien und die sie zuletzt im Krankenhaus ein ums andere Mal zeichnete. Bei einer nächtlichen Autopanne auf dem Weg von Washington D.C. nach Richmond holt die Vergangenheit den Journalisten John Klein unvermittelt wieder ein. Als das Auto in Point Pleasant, mitten im Nirgendwo, stehen bleibt, macht er sich verärgert auf den Weg zum nächsten Bauernhof, um dort um Hilfe zu bitten. Doch stattdessen wird er vom Besitzer Gordon Smallwood (Will Patton) mit einem Gewehr bedroht - angeblich hat er schon häufiger mitten in der Nacht vor dem Gehöft gestanden.
Bald darauf trifft die Polizistin Connie Parker (Laura Linney) ein, die den mysteriösen Vorfall aufklärt und sich bereit erklärt, John mit in die Stadt zu nehmen, bis sein Auto wieder repariert ist. Während der Fahrt berichtet sie von den eigenartigen Ereignissen, die die Bewohner von Point Pleasant in den letzten Wochen in Atem gehalten haben: Von Gestalten mit Schwingen und rot leuchtenden Augen, die immer wieder in dieser Gegend aufgetaucht sind, und von merkwürdig kreischenden Geräuschen. John entschließt sich, in Point Pleasant zu bleiben, um dem düsteren Geheimnis des Mottenmanns auf den Grund zu gehen...