Johnny Caspar, ein aufstrebender Ganove, bittet den Gangsterboss Leo um die Genehmigung,
den Kleinganoven Bernie Bernbaum töten zu dürfen, da dieser sich in Caspars Wettgeschäft
mit manipulierten Boxwettkämpfen einmischt. Gegen die Empfehlung seines Beraters Tom
genehmigt Leo diesen Mord nicht. Tom glaubt, das Caspar mehr Ärger machen könnte als Bernie
wert ist, aber Leo ist in Bernies Schwester Verna verliebt und will sie heiraten. Tom jedoch
weiß, was von dieser Liebe zu halten ist: Er hat selbst insgeheim ein Verhältnis mit Verna.

Die Lage eskaliert, als Leo, besorgt wegen Caspars Drohungen, Verna beschatten lässt.
Als Vernas Aufpasser ermordet gefunden wird, hält Leo Caspar für den Schuldigen und lässt
die korrupte Polizei Caspars Läden hochnehmen. Tom versucht verzweifelt zu beschwichtigen:
Er weiß, dass Verna ein Motiv hatte, ihren Bewacher selbst zu töten – sie war in jener Nacht
bei Tom. Um den Bandenkrieg zu stoppen, beichtet Tom Leo seine Beziehung zu Verna.
Wutentbrannt verprügelt Leo seinen Berater und beendet die Zusammenarbeit.

Daraufhin tritt Tom in die Dienste von Caspar, dessen Position gegenüber Leo immer stärker
wird. Selbst der Bürgermeister und die Polizei laufen zu ihm über. Als Vertrauensbeweis
liefert Tom Bernie, dessen Adresse ihm Verna nichtsahnend verraten hat, an Caspar aus.
Caspar will einen weiteren Vertrauensbeweis: Tom soll mit Bernie zur "Miller's Crossing"
fahren und ihn töten. Aber anstatt ihn zu töten, lässt er diesen unter der Bedingung,
für immer zu verschwinden, laufen.

Bernie gehorcht und verschwindet, jedoch nur kurz. Ohne Geld und Freunde in der Fremde
beschließt er, zurückzukehren – schließlich müsste Tom selbst für seine Sicherheit sorgen,
um das Geheimnis seines Ungehorsams gegenüber Caspar zu wahren. Tom fädelt nun einen Plan
ein, bei dem sowohl Caspar als auch Bernie zum gleichen Treffpunkt bestellt werden, ohne
voneinander zu wissen. Bernie erschießt Caspar, als dieser am Treffpunkt eintrifft,
woraufhin Tom nun Bernie erschießt – seine wahre Loyalität, so stellt sich nun heraus,
galt immer Leo.

Auf der Beerdigung von Bernie auf dem Friedhof von Miller’s Crossing macht Leo Tom ein
neues Angebot der Zusammenarbeit; Tom lehnt jedoch ab.