Zu Beginn der dritten Staffel wechselt die Handlung wiederholt zwischen den beiden Universen. Im gewohnten Universum infiltriert die Olivia des Paralleluniversums die Fringe Division und hilft bei der Untersuchung weiterer Fälle, die mit dem Paralleluniversum im Zusammenhang stehen, versucht dabei jedoch, ihre Tarnung aufrechtzuerhalten und die Bemühungen der Fringe Division, die Bedrohungen durch das Paralleluniversum abzuwehren, zu sabotieren. Zudem beginnt sie eine Beziehung mit Peter, der sich zuvor bereits zur Olivia des gewohnten Universums hingezogen fühlte. Walter hat derweil von Bell dessen Firma, Massive Dynamic, geerbt.
Im Paralleluniversum hat „Walternativ“ die Olivia des gewohnten Universums einer Gehirnwäsche unterzogen und davon überzeugt, sie sei tatsächlich die Olivia Dunham seines Universums. So arbeitet sie nunmehr in der Fringe Division seines Universums und hilft bei der Untersuchung von Fällen, die laut „Walternativ“ mit der Bedrohung durch das gewohnte Universum zusammenhängen. Ihr Unterbewusstsein versucht jedoch, sie in Gestalt von Peter davon zu überzeugen, sie gehöre nicht in dieses Universum und müsse in ihr eigenes Universum zurückkehren. Auch ihr direkter Vorgesetzter, der Phillip Broyles des Paralleluniversums, äußert wiederholt seine Kritik an der Strategie von „Walternativ“. Olivia erwähnt während eines Falles von Kindesentführung, dass sie vom FBI sei, welches aber im Paralleluniversum vor 10 Jahren geschlossen wurde. Broyles stellt Olivia zur Rede, lässt sie aber gehen. Olivia, die nach einem gescheiterten Fluchtversuch festgenommen wird, findet Hilfe von Broyles. Die andere Olivia fängt derweil eine „Beziehung“ mit Peter an, jedoch erhält dieser nach der gemeinsamen Nacht eine Nachricht einer Putzfrau, die zuvor eine Erscheinung der richtigen Olivia hatte. Peter testet daraufhin „Folivia“ (orig. „Fauxlivia“) und findet heraus, dass es die Falsche ist. „Folivia“ flüchtet, kann jedoch vom FBI verhaftet werden. Bevor „Folivia“ einer Befragung unterzogen werden kann, wird sie vom Paralleluniversum zurückgeholt. Im Austausch wird der Körper des toten Broyles, der Olivia seinerseits zur Rückkehr in das gewohnte Universum geholfen hat, geschickt. Die zurückgekehrte Olivia und Peter haben nun immense Schwierigkeiten, ihre aufflackernde Beziehung zu erweitern. Hinzu kommt, dass „Folivia“ von Peter schwanger ist. Massive Dynamics gelingt es, die Maschine größtenteils zusammen zu bauen, allerdings hat „Folivia“ ein Teil gestohlen und man kann nun die Maschine nicht anschalten. Als Peter sich jedoch nähert, bewegt sich die Maschine und er bekommt Nasenbluten. Nach einer Recherche von Nina stellt sich heraus, dass Peter der Schlüssel zu der Maschine ist. Diese kann entweder ein Universum erschaffen oder eins zerstören, und allein welche Olivia Peter liebt entscheidet darüber.
Die Maschine wird schlussendlich von der anderen Seite aus von „Walternativ“ aktiviert und Peter versucht diese abzuschalten, wird jedoch von einer Art Schutzschild zurückgeworfen und landet im Krankenhaus. Als er wieder erwacht, steigt er in ein Taxi, das ihn nach New York bringen soll. Walter und Astrid finden währenddessen heraus, dass das Phänomen der spontanen Blitze, die an vielen Stellen des Landes Menschen verletzen, sich wie eine Schneise quer durchs Land zieht: vom Punkt, an dem sich ihre Maschine befindet, bis hin zu Liberty Island, wo sich die Maschine im Paralleluniversum befindet. Walter lässt die Maschine daraufhin auch in diesem Universum nach Liberty Island bringen, um diese Schneise möglichst klein zu halten. Währenddessen informiert Sam Weiss Olivia über die "ersten Menschen" und dass es einen Schlüssel gibt, der es Peter erlaubt, in die Maschine zu steigen – es stellt sich heraus, dass Olivia und ihre telekinetischen Kräfte dieser Schlüssel sind. Mit Olivias Hilfe kann Peter schlussendlich in die Maschine steigen und wacht daraufhin plötzlich in New York 2026 beim One World Trade Center auf. In der Zukunft beginnt nun auch das gewohnte Universum Risse, wie sie im bereits zerstörten Paralleluniversum auftraten, zu bilden. Walter findet heraus, dass das Central Park-Wurmloch 250 Millionen Jahre in die Vergangenheit deutet und die Maschine so Stück für Stück in die Vergangenheit gesendet wurde, was den „erste Menschen“-Mythos begründet. Walter überzeugt Peter, dass er eine andere Entscheidung in der Vergangenheit fällen kann, wenn er in die Maschine steigt. Wieder im Jahr 2011 angekommen, wacht Peter so in der Maschine auf und verbindet die Räume beider Universen, in denen die Maschine steht, zu einem, sodass die beiden Fringe-Teams aufeinander treffen. Peter überzeugt sie, dass sie zusammenarbeiten müssen, um beide Universen zu retten, und die Olivias und Walters einigen sich zusammenzuarbeiten, woraufhin Peter plötzlich verschwindet. Außerhalb in Liberty Island sieht man die Beobachter stehen; „September“ sagt zu „Dezember“, dass seine Freunde ihn bereits vergessen und Peter seine Aufgabe erfüllt habe, womit die dritte Staffel endet.

Disc:

1.Olivia
2.The Box
3.Milo
4.Träumen Gestaltwandler von elektrischen Schafen?
5.Bernstein 31422
6.6955 kHz
7.Entführt
8.Übergangspunkt
9.Marionette
10.Das Glühwürmchen
11.Wechselspiel

Disc 2:

12.Der Gedankenleser
13.Unsterblich
14.6B
15.Versuchsperson 13
16.Os
17.Per Anhalter
18.Blutlinie
19.LSD
20.06:02 Uhr
21.Der letzte Sam Weiss
22.Der Tag, an dem wir starben