Der kleine Johnny Trotz fliegt alleine aus den USA nach Deutschland. Dort soll ihn seine Großmutter abholen. Diese stirbt allerdings auf dem Weg zum Flughafen bei einem Verkehrsunfall. Der Kapitän (der Maschine in der Johnny nach Deutschland geflogen ist) findet ihn verlassen und als sich rausstellt, dass seine Oma tot ist, adoptiert er den Jungen. Da er jedoch so oft unterwegs ist, kommt Johnny später nach Bamberg in das Jungeninternat des Johann-Sigismund Gymnasiums.

Der inzwischen etwas älter gewordene Johnny hat seine Lebensgeschichte seinem Freund Uli erzählt, der ebenfalls in dem Jungen-Internat lebt. Der Lieblingslehrer der Jungen ist Dr. Johannes Bökh, den sie „Justus“ nennen. Im Unterricht von Justus kommen sie auf den Gedanken wie schön es wäre, wenn man zu allen Punkten der Erde einfach hinfliegen könnte, statt diese nur theoretisch zu behandeln. So kommt Johnny auf die Idee, auf seiner Schreibmaschine ein Theaterstück zu schreiben, der Titel des Stückes lautet: Das fliegende Klassenzimmer.

Die Jungen müssen bei Professor Kreuzkamm ein Diktat schreiben. Die Diktathefte gibt dieser seinem Sohn Rudi mit. Auf dem Weg nach Hause wird Rudi von einer Gruppe Realschüler überfallen. Sie kidnappen Rudi mitsamt den Diktatheften. Die Realschüler sind schon seit vielen Jahren mit den Jungen vom Internat verfeindet. Die Diktathefte haben sie als Rache gestohlen, weil die Internatsschüler einen besonderen Fußball mit allen Nationalelf-Autogrammen aus der Realschule entwendet hatten. Justus verlangt von den Schülern, diesen wieder zurückzugeben. Dieser Aufforderung ihres Lieblingslehrers kommen sie auch nach, entfernen allerdings vorher alle Autogramme von dem Ball.

In einem abgestellten alten Eisenbahnwagon treffen die Jungen auf ihren väterlichen Freund, den sie Nichtraucher nennen, weil der Eisenbahnwagon eigentlich ein Nichtraucherabteil ist. Allerdings raucht der „Nichtraucher“ ziemlich stark. Durch den Postboten, der einen Brief überbringt, erfahren sie auch seinen richtigen Namen; Dr. Robert Uthofft. Der Nichtraucher hilft den Jungen beim Kampf gegen die Realschüler - er schlägt vor, dass sich jeweils nur ein Junge aus den beiden Gruppen prügeln soll. Wenn die Internatsschüler gewinnen, sollen diese die Diktathefte samt Rudi wiederbekommen. Gewinnen die Realschüler, sollen diese einen neuen Ball mit den Autogrammen erhalten. Matz tritt für die Internatsschüler an und gewinnt auch den Kampf. Trotzdem wollen die Realschüler ihre Vereinbarung nicht einhalten. Daraufhin kommt es zum erbitterten Schlagabtausch zwischen den Parteien. Johnny, Sebastian und Matz nutzen die Gelegenheit und befreien Rudi. Dabei stellen sie fest, dass die Realschüler die Diktathefte verbrannt haben. Sebastian nimmt die Asche an sich um sie Professor Kreuzkamm zu übergeben.

Die Internatsschüler versuchen sich heimlich in das Internat zu schleichen - dabei werden sie von ihrem Tutor Theodor Laban, genannt der schöne Theodor, erwischt und zu Justus gebracht. Der ist enttäuscht von den Jungen, dass diese ihn nicht um Ausgangserlaubnis gefragt haben. Zur „Strafe“ müssen sie zwei Stunden bei ihm verbringen. Justus erzählt den Jungen während des Hausarrests eine Geschichte. Es ging um einen Jungen der vor dreißig Jahren in dem Internat gelebt hat. Die Mutter des Jungen erkrankte. Da die Mutter in ein Krankenhaus in der Nähe des Internats verlegt wurde, konnte der Junge sie besuchen. Allerdings wagte er nicht, sich seinem Lehrer anzuvertrauen. Und so schlich er immer heimlich aus dem Internat fort. Schließlich wurde der Junge zur Strafe eingesperrt. Allerdings verbüßte ein Freund des Jungen die Strafe, damit dieser weiterhin seine Mutter besuchen konnte. Es stellt sich heraus, dass diese Jungen Justus und der Nichtraucher sind. Die beiden haben sich allerdings aus den Augen verloren. Dr. Uthofft hatte seine Tochter und seine Frau verloren. Danach war er spurlos aus der Stadt verschwunden.

Die Kinder sorgen dafür, dass sich die beiden treffen. Justus versucht, den Nichtraucher zu überzeugen, wieder seinen alten Beruf als Arzt aufzunehmen. Dieser ist allerdings dazu nicht bereit. Uli wird Opfer eines Streiches seiner Mitschüler. Sie haben ihn in einem Papierkorb an der Decke aufgehängt. Davon ist Prof. Kreuzkamm ebenso wenig begeistert wie von der Tatsache, dass die Diktathefte verbrannt sind. Zur Strafe lässt er die Jungen ein sehr schweres Diktat schreiben und nimmt anschließend die Diktathefte zur Sicherheit selbst mit. Uli reicht es nach dem neuen Streich endgültig, zumal er auch noch wegen seiner Mädchenrolle in der geplanten Theateraufführung gehänselt wird. Er sagt seinen Mitschülern, dass er etwas Besonderes machen wird; tatsächlich sehen sie später Uli an einem Fenster des Schulgebäudes. Von diesen lässt sich Uli mit Hilfe eines Regenschirms herunterfallen. Die Jungen sind besorgt um Uli. Zum Glück sind Dr. Uthofft und Justus in der Nähe: Der Nichtraucher besinnt sich wieder auf sein Können und rettet in einer Notoperation das gebrochene Bein von Uli.

Nachdem sich die Aufregung um Uli etwas gelegt hat, taucht schon das nächste Problem auf. Die Eltern von Martin sind in Mombasa, um sich dort eine neue Existenz aufzubauen. Da sie finanzielle Rückschläge hinnehmen mussten, haben sie kein Geld, um Martin in den Ferien zu sich zu holen. Daher muss dieser als einziger die Ferien im Internat verbringen. Zudem steht noch die Aufführung des Theaterstücks „Das fliegende Klassenzimmer“ an. Da Ulis Eltern zu spät gekommen sind, konnten diese das Theaterstück nicht mehr sehen - Uli erzählt ihnen daher den kompletten Inhalt. Bei diesem kann die Klasse mit Hilfe eines Flugzeuges in alle Teile der Erde fliegen. Im letzten Akt landen sie sogar im Himmel. Der Schluss des Stückes ist die Erkenntnis, dass das Fliegen nur ein schöner Traum ist. Doch die Eltern von Uli kommen auf die Idee, die ganze Klasse zu einer Flugreise einzuladen, um den Traum Wirklichkeit werden zu lassen. Uli schlägt als Reiseziel Mombasa vor, damit Martin seine Eltern wiedersehen kann. Daher fliegt die Klasse am Ende nach Mombasa – und der Nichtraucher, der inzwischen als Arzt in der Klinik arbeitet und nur noch am Wochenende im Eisenbahnwaggon wohnt, mit seiner neuen Lebensgefährtin, der Schulschwester Beate, nach Venedig.