Die junge FBI-Agentin Lee Harker (Maika Monroe) wird mit einem ungelösten Fall eines Serienmörders (Nicolas Cage) betraut, der seit über 30 Jahren seine Taten begeht – und das auf äußerst mysteriöse Weise. Das Besondere ist nämlich: Es gibt nur ein einziges Anzeichen, dass bei den Morden, bei denen immer Familienväter ihre Familie und sich selbst gemetzelt haben, noch eine weitere Person involviert war: Es wurde jedes Mal ein Brief mit okkulten Symbolen und der Unterschrift „Longlegs“ hinterlassen. Harker gelingt es, die Nachrichten des Killers zu entschlüsseln – aber auch, weil dieser sie kontaktiert und ihr den entscheidenden Hinweis liefert. Der nun endlich ins Rollen kommende Fall nimmt bald eine unerwartete Wendung und die Nachwuchs-Agentin entdeckt eine persönliche Verbindung zu dem Mörder. Doch warum hat dieser ein besonderes Interesse an ihr? Zudem wird ihr klar, dass Longlegs bald wieder zuschlagen wird. Nur sie kann ihn aufhalten.